TENDENCIAS ACTUALES DE LA INVESTIGACIÓN DE INVASIONES DE PLANTAS EN LOS ECOSISTEMAS MONTAÑOSOS DE LOS ANDES

La revisión sistemática cuantitativa dio como resultado 189 trabajos científicos (Anexo Tabla 2) divididos entre artículos originales, revisiones, comunicaciones breves y capítulos de libros. Al realizar los análisis de regresión se encuentra que existe un aumento significativo de las publicaciones a través de los años R ² =0,68; p<0,001 (Fig. 1). Este aumento significativo se ve claramente durante los últimos 10 años (periodo 2008-2017), donde se concentra el 81% de las publicaciones (n=153), frente al periodo 1997-2007 que sólo concentra el 19% (n=36 publicaciones) de la totalidad de las publicaciones (Fig. 2).

En cuanto a las tendencias espaciales de la producción científica realizada por país, Chile lidera la productividad científica con un 36,97% (n=88 publicaciones), seguido de Argentina con un 23,95% (n=57 publicaciones), esto durante los últimos 20 años. Los países que presentan una menor productividad científica relacionada al estudio de las invasiones en ecosistemas de montaña son Bolivia con un 5,48% (n=13 publicaciones) y Perú con un 5,98% (n=14 publicaciones) (Fig. 3).

Al realizar la clasificación por temáticas abordadas se determinó que un 18,48% de las publicaciones correspondían a primeros reportes sobre especies exóticas, seguido de un 16,38% de las publicaciones que estudian el efecto antrópico y sus implicancias sobre el establecimiento y llegada de especies exóticas. Finalmente, el estudio de las interacciones bióticas alcanza un 15,96% de las publicaciones, en donde esta temátca engloba tanto los procesos de facilitación de especies natvas sobre las especies exótcas y procesos compettvos de las especies exótcas sobre las natvas (Fig. 4).

Los resultados indicaron que las temátcas menos abordadas (<10%) fueron el estudio de los patrones de distribución de las especies tanto actuales como futuros, el impacto de las especies exóticas invasoras, el control de especies exóticas invasoras y el estudio de los factores abióticos asociado a el establecimiento y dispersión de las especies exóticas (Fig.4).

Finalmente se determinó que la mayor parte de los taxones exóticos que han sido estudiados corresponden a las familias Poaceae (29 especies), Fabaceae (13 especies) y Asteraceae (11 especies) (Fig. 5).

FIGURA 1 Número de publicaciones relacionadas con invasiones de plantas en los ecosistemas montañosos de los Andes a través del tiempo (1997-2017). / Number of publications related to plant invasions in mountain ecosystems in the Andes over time (1997-2017). 

FIGURA 2 Comparación porcentual de las publicaciones relacionadas con invasiones de plantas en los ecosistemas montañosos de los Andes realizadas durante el periodo 1997-2007 y el periodo 2008-2017. / Percentage comparison of publications related to plant invasions in the mountain ecosystems of the Andes during the period 1997-2007 and the period 2008-2017. 

FIGURA 3 Porcentaje de publicaciones realizadas por país durante el periodo 1997-2017. / Percentage of publicatons made by country during the 1997-2017 period.  

FACTORES QUE DETERMINAN EL PROCESO DE INVASIÓN EN LOS ECOSISTEMAS DE LOS ANDES

En cuanto a los procesos que determinan el proceso de invasión se identificó que existe una mayor profundización de los estudios que evalúan el efecto biótico y antrópico y una menor concentración de estudios que evalúan las variables de tipo abiótica (Figura 4, Anexo Tabla 2). Estos patrones se deben principalmente a que los factores abióticos se analizan de manera indirecta asociado a los patrones altitudinales que predominan en los ecosistemas de montaña (^{Pauchard et al. 2004a}, ^2004b, ²⁰¹³, ^{Dietz et al. 2006}, ^{Giorgis et al. 2011}, ^{Giraldo-Cañas 2010}, ^{Crespo-Pérez et al. 2011}, ^{McDougall et al. 2011}, ^{Paiaro et al. 2011}, ^{Seipel et al. 2012}, ^{Tecco et al. 2006}, ^{Taylor et al. 2016}, ^{Cuesta et al. 2017}). Sin embargo, existen trabajos que han logrado identificar algunos parámetros específicos que explican los patrones de distribución de las especies exóticas en los ecosistemas andinos, ejemplos claros son altos contenidos de nitrógeno y su correlación con la presencia de Taraxacum officinale F.H Wigg. en montañas del centro-sur de Chile (^{Quiroz et al. 2009}), además para esta misma especie se determinó que el pH, altos contenidos de fósforo y potasio también son relevantes para su establecimiento, principalmente en zonas de mayor elevación (Quiroz et al. 2011).

En cuanto a la importancia de la precipitación y temperatura, a modo general se ha determinado una preferencia de las especies exóticas a climas mediterráneos como también templados (^{Fuentes et al. 2015}). En gradientes altitudinales de Argentina se ha observado que la riqueza de especies exóticas está asociada a zonas donde las precipitaciones anuales no superan los 800 mm al año (^{Torres et al. 2018}). Por el contrario, la riqueza de especies exóticas en los Andes peruanos se asocia a zonas con un alto contenido hídrico y presencia de ríos (^{Thomas et al. 2010}). En los Andes colombianos se han determinado resultados similares, donde altos valores de humedad y suelos que presentan altos niveles de intercambios de cationes Ca⁺², K⁺ y Mg⁺² se asocian a una mayor riqueza y abundancia de especies exóticas (^{Valencia et al. 2013}).

FIGURA 4 Porcentaje de publicaciones realizadas en los ecosistemas montañosos de los Andes clasificadas en 9 temáticas de investigación./ Percentage of publications made in the mountain ecosystems of the Andes classified in 9 research topics. 

FIGURA 5 Número de especies exóticas identificadas en la totalidad de trabajos publicados para los ecosistemas montañosos de los Andes durante el periodo 1997-2017, clasificados a nivel de familia. / Number of exotic species identified in all works published for the mountain ecosystems of the Andes during the period 1997-2017, classified at the family level. 

En relación con los factores bióticos, estos presentan distinta importancia en el gradiente altitudinal y son determinantes en el establecimiento de las especies exóticas (^{Pauchard et al. 2009}). En zonas de baja elevación principalmente se observan interacciones de competencia entre las especies nativas y exóticas, donde se ha documentado que funcionan como un filtro ecológico para el establecimiento de las especies exóticas (^{Bulleri et al. 2008}, ^{Maestre et al. 2009}). Ejemplos claros son la correlación entre el aumento de especies de plantas nativas y la consecuente disminución de especies exóticas que se dan en varios ecosistemas de los Andes (^{Seipel et al. 2012}; ^{McDougall et al. 2018}, ^{Haider et al. 2018}). Además, se ha observado en los Andes argentinos que el aumento de roedores nativos funciona como una barrera biótica para el establecimiento de Gleditsia triacanthos L. y Robinia pseudoacacia L. que son especies que invaden zonas de baja elevación (^{Muschetto et al. 2015}).

Por otro lado, en zonas de mayor altitud la interacción biótica que explica la presencia de especies exóticas es la facilitación (^{Badano et al. 2007}, ^{Brooker et al. 2008}, ^{Arredondo-Núñez et al. 2009}, ^{Badano et al. 2015}, ^{Danet et al. 2017}). Donde se ha identificado que la presencia de especies nodrizas modifica las condiciones microclimáticas y la frecuencia de polinizadores, favoreciendo los patrones de dispersión y establecimiento de especies exóticas en zonas de mayor elevación (^{Cavieres et al. 2005}; ²⁰⁰⁷).

Algunos ejemplos de facilitación son la asociación entre las especies nativas Laretia acaulis (Cav) Gilles & Hook. y Azorella monantha Clos (especies nodrizas) y su efecto positivo sobre la sobrevivencia de las especies Cerastium arvense L. y T. officinale en zonas de alta montaña en los Andes central (^{Cavieres et al. 2007}, ²⁰⁰⁸). Por el contrario, Pyracantha angustifolia, (Franch.) C.K. Schneid una especie exótica en Argentina, ha demostrado tener efectos positivos sobre el reclutamiento y abundancia de especies arbóreas nativas en los Andes argentinos (^{Tecco et al. 2006}).

Por otro lado, existen excepciones en cuanto a estos patrones, donde se ha documentado que la presencia de la especie facilitadora Arenaria musciformis Triana & Planch en los Andes venezolanos no tiene efectos significativos sobre la sobrevivencia de la especie invasora Rumex acetosella L., por el contrario, esta última especie tiene efectos competitivos hacia las especies nativas que dominan estos ecosistemas (^{Llambí et al. 2018}).

Finalmente existen efectos tanto negativos como positivos de las especies exóticas sobre patrones de polinización (^{Aizen et al. 2008}, ^{Carvallo et al. 2013}, ^{Montaldo et al. 2017}). En cuanto a los efectos positivos se ha documentado que la presencia de especies exóticas en los Andes central que presentan flores llamativas, como el caso de Lupinus arboreus Sims, aumenta la frecuencia de polinizadores hacia la especie Carduus pycnocephalus L., lo que se traduce en un aumento de las capacidades reproductiva de esta especie (^{Molina-Montenegro et al. 2008}). Por el contrario, se han documentado efectos negativos de la presencia de T. officinale sobre la producción de semillas y la frecuencia de visitas de polinizadores de las especies nativas Hypochaeris thrincioides (J. Remy) Reiche y Perezia carthamoides (D.Don) Hook. & Arn. en los Andes central (Muñoz & ^{Cavieres 2008}).

Dentro de los factores que determinan la invasión es importante destacar las propiedades intrínsecas de las especies invasoras, principalmente la plasticidad fenotípica que presentan tanto las especies herbáceas como arbóreas que permiten que estas especies colonicen todas las condiciones ambientales disponibles en el gradiente altitudinal (Molina-Montenegro et al. 2010). T. officinale ha sido una de las especies que han presentado una amplia plasticidad fenotípica que ha permitido invadir todo el gradiente altitudinal en los Andes Central en Chile (^{Molina-Montenegro et al. 2010}; ²⁰¹¹; ²⁰¹²; ²⁰¹⁶), donde incluso es capaz de soportar temperatura bajo los -10ºC (^{Sierra-Almeida et al. 2009}). Otros ejemplos de especies que presentan amplia plasticidad fenotípica son las especies Ligustrum lucidum W.T. Aiton y Celtis australis L., permitiéndoles ser especies dominantes en un amplio gradiente ambiental en los Andes argentinos (^{Zeballos et al. 2014}).

Si bien un gran número de artículos estudian los factores que determinan la invasión (ver Material Suplementario), estos se han concentrado en el estudio del efecto antrópico, por lo tanto, poner esfuerzos en comprender a fondo cuáles son los factores (principalmente abióticos y bióticos) que operan a distintas escalas espaciales a través del gradiente altitudinal es indispensable para el manejo y control de las especies exóticas, tomando en cuenta cómo estos factores variarán en importancia producto de los procesos de cambio global.

EFECTO DEL CAMBIO CLIMÁTICO SOBRE EL PROCESO DE INVASIÓN EN ECOSISTEMAS DE LOS ANDES

Actualmente el estudio del efecto del cambio climático sobre los ecosistemas de los Andes es escaso y en muchos casos anecdóticos, ya que las variaciones topográficas complejas que presentan los Andes dificultan la simulación de escenarios climáticos por medio de modelos de circulación atmosférica (^{Anderson et al. 2011}, ^{Herzog et al. 2011}). En base a esto la mayoría de las predicciones climáticas señaladas para los Andes han sido homologadas a las predicciones hechas para los ecosistemas polares (~ 0,34°C por década) (^{IPCC 2007}). Las simulaciones climáticas bajo cambio climático han determinado que los aumentos de temperatura se intensificarán hacia zonas de mayor altitud (>4000 m s.n.m), este aumento de temperatura estará determinada principalmente por aumentos de la temperatura media nocturna de los ecosistemas montañosos de los Andes (Anderson et al. 2011). Debido al efecto del cambio climático sumado al aumento de la antropización en los ecosistemas de montaña, modelos de simulación han determinado que para el año 2080 aproximadamente 125 especies nativas podrían extinguirse en los Andes tropical (^{Seimon et al. 2009}, Anderson et al. 2011, Herzog et al. 2011).

Así mismo, en los Andes tropical se han documentado aumentos de temperatura entre los rangos de los 0,66 1,3°C por década, muy superiores a los pronosticados por los modelos climáticos, además de aumentos de hasta un 15% en los patrones de precipitación anual (^{Insel et al. 2009}, ^{Marengo et al. 2011}). Para los Andes central los patrones climáticos muestran aumentos significativos de temperatura y disminución en la precipitación, donde los parámetros indican aumentos de +0,23 - 0,40°C por década y disminución de la precipitación entre los -5 a -10 % por década (^{Rangecroft et al. 2013}). Finalmente, las zonas patagónicas de la Cordillera de la Andes que comprende Chile y Argentina también están siendo afectadas por el cambio climático, donde los pronósticos indican aumentos de temperatura de +0,62°C por década y una disminución de un 12% en la precipitación por década (^{Vera et al. 2006}).

Los efectos del cambio climático tendrán consecuencias directas sobre el derretimiento de los glaciares (^{Marengo et al. 2011}), generando aumentos en la disponibilidad hídrica en las montañas, efectos negativos sobre la flora nativa adaptada a las condiciones frías de estos ecosistemas, reduciendo la diversidad nativa (^{Anderson et al. 2011}), además de cambiar los patrones de distribución altitudinales y en los patrones fenológicos de especies exóticas (^{Pauchard et al. 2009}, ^{Teller et al. 2016}).

El fracaso en el establecimiento de especies exóticas está determinado por los factores abióticos del nuevo hábitat a colonizar (^{Alexander et al. 2016}), es por esto, que el cambio climático eliminaría los filtros abióticos (principalmente a las bajas temperaturas y la baja disponibilidad hídrica) que históricamente han predominado en los ecosistemas de montaña, produciendo cambios en los patrones altitudinales de las especies exóticas que dominan los ecosistemas de baja elevación (^{O´Donnell et al. 2012}). Actualmente para los Andes, la evaluación de los cambios en los patrones altitudinales de las especies exóticas basados en el efecto del cambio climático ha sido escasamente estudiado. La revisión bibliográfica evidenció que solo hay un trabajo que evalúa mediante modelos de distribución de especies y modelamiento de nicho como las especies T. officinale F.H. Wigg. y Ulex europaeus L., aumentarán sus rangos de distribución hacia zonas de mayor latitud (Patagonia Argentina) y zonas de mayor altitud (principalmente en los Andes central), asociado principalmente a aumentos en la precipitación y temperatura anuales (^{Hernández-Lambraño et al. 2017}).

En ecosistemas alpinos el efecto del cambio climático sobre los patrones de distribución de las especies exóticas se ha estudiado con mayor profundidad. La realización de modelos de distribución para 48 especies invasoras de baja elevación en tres regiones (Suiza, Gales y Australia), proyectadas para dos escalas temporales 2050 y 2070, demostró que más del 50% de las especies invasoras de baja elevación (principalmente de especies tolerantes a bajas temperaturas y con afinidad a suelos con mayor disponibilidad hídrica) aumentarán sus rangos altitudinales para el año 2070, principalmente en zonas subalpinas (^{Petitpierre et al. 2016}). Si bien, los autores discuten que estos modelos basados en cambio climático han resultado ser efectivos, es necesario involucrar datos antropogénicos y de cambio de uso de suelo para mejorar las predicciones de invasión en las zonas de alta montaña y en ecosistemas fríos en general (Petitpierre et al. 2016, ^{Carboni et al. 2017}, ^{Klonner et al. 2017}).

En los ecosistemas andinos, actualmente no existen investigaciones que evalúen el efecto del cambio climático sobre los procesos fenológicos de las especies exóticas, por lo que aún no se sabe si presentarán efectos positivos sobre los patrones de dispersión y establecimiento de especies exóticas. Tomando en cuenta experiencias realizadas en ecosistemas montañosos de Norteamérica, donde se estudió el efecto del cambio climático sobre la especie exótica Carduus nutans L., mediante el uso de OTC midieron el éxito de la dispersión y posterior establecimiento de esta especie invasora. Los resultados mostraron que existe un aumento significativo del 13% en el número de semillas liberadas por las plantas bajo el tratamiento de la OTC, además de una menor retención de propágulos en la planta madre (lo que aumentaría el éxito de la dispersión y colonización de esta especie) (^{Teller et al. 2016}). Estos resultados podrían dar una idea general de cómo las especies exóticas que invaden ecosistemas de baja elevación en los Andes podrían ser favorecidas por el efecto del cambio climático asociada a cambios en los patrones de dispersión y éxito en el establecimiento, dando como resultado aumentos en sus rangos de invasión, principalmente hacia zonas de mayor elevación.

Generar modelos que permitan evaluar cómo las especies exóticas se redistribuirán bajo distintos escenarios de cambio climático es necesario desde un punto de vista conservativo, ya que permitiría generar protocolos de bioseguridad para manejar y controlar la futura presencia de especies exóticas en zonas de mayor altitud. Además, es necesario generar modelos de distribución que nos permitan identificar potenciales especies que se verían favorecidas por estos nuevos patrones climáticos. Por ejemplo, evaluar cómo el cambio climático favorecerá la presencia de especies de interés forestal como Pinus radiata D. Don y especies del género Eucaliptus L'Hér. en gradientes altitudinales de los Andes tropical (^{Young et al. 2011}). Cómo en los Andes peruanos se modificarán los patrones de redistribución de la especie exótica invasora Pennisetum clandestinium Hochst. ex Chiov hacia zonas de mayor altitud (^{Urbina & Benavides 2015}). Evaluar cómo las especies U. europaeus, Acacia dealbata Link, Pinus contorta Douglas ex Loudon, Verbascum thapsus L., que son especies dominantes en bosques de baja elevación en los Andes centro-sur, podrían potencialmente distribuirse hacia zonas de mayor altitud identificando qué efectos negativos tendrían sobre los cambios en las condiciones microclimáticas y sobre la comunidad biótica en zonas de mayor altitud (^{Pauchard et al. 2009}, ^{Haider et al. 2018}).

PERTURBACIONES Y SU EFECTO SOBRE LA INVASIÓN DE PLANTAS EXÓTICAS EN LOS ECOSISTEMAS DE LOS ANDES

Como sabemos, los límites altitudinales de las plantas no necesariamente reflejan la tolerancia climática actual de las especies, sino otros factores entran en juego para determinar cómo las especies se distribuyen en gradientes altitudinales, como por ejemplo el tiempo de introducción de las especies, la velocidad con que las especies son dispersadas hacia mayor altitud y el nivel de perturbación (tanto natural como antrópico) que presentan los diferentes ecosistemas (^{Castro et al. 2005}, Chacón & ^{Cavieres 2008}, ^{Pauchard et al. 2009}, ^{Peña-Gómez & Bustamante 2012}). Es este último el factor que actualmente explica de mejor forma la presencia de especies exóticas en zonas de mayor elevación (^{Petryna et al. 2002}, ^{Paiaro et al. 2007}, Pauchard et al. 2009, ^{Pauchard & Jiménez 2010}, ^{Lembrechts et al. 2017}).

Las perturbaciones se clasifican en dos grandes grupos, el primero son las perturbaciones naturales, las cuales históricamente han estado asociadas a zonas de mayor elevación (aluviones, erupciones volcánicas, etc.) caracterizándose por la remoción de la vegetación nativa y liberación de recursos (^{Pauchard et al. 2009}). El segundo grupo son las perturbaciones antrópicas (carreteras, incendios, construcciones, agricultura, ganadería), que se asocian principalmente a zonas de baja elevación y se caracterizan por una mayor presión de propágulos y la adición de nutrientes al ecosistema (Pauchard et al. 2009, ^{Jiménez et al. 2013}, ^{Lembrechts et al. 2017}). Son estas últimas las que durante este último siglo se han estudiado en mayor profundidad, ya que existe una fuerte asociación entre la presencia de especies exóticas y mayores índices de perturbación (^{Lembrechts et al. 2017}).

Las perturbaciones han sido evaluadas experimentalmente en ecosistemas montañosos andinos, donde se ha documentado que la remoción de la vegetación y adición de nutrientes son claves para explicar el establecimiento y crecimiento de especies exóticas (principalmente herbáceas) en gradientes altitudinales de los Andes subantárticos (^{Lembrechts et al. 2017}). Resultados similares han sido encontrados en turberas andinas en los Andes peruanos, donde la adición de nutrientes y remoción de la vegetación circundante favorecen el establecimiento de la especie P. clandestinum (^{Urbina & Benavides 2015}). Cuando hablamos sobre la adición de nutrientes principalmente nos referimos a un aumento en las concentraciones de nitrógeno (NO₃ ^-), donde estudios experimentales han encontrado una fuerte correlación entre el aumento en las concentraciones de nitrato y una mayor riqueza y abundancia de especies exóticas en los Andes central en Argentina (^{Pearson et al. 2018}).

Procesos antrópicos como el aumento en la frecuencia de incendios, procesos de fragmentación y cambio uso de suelo han sido factores importantes principalmente en el establecimiento de especies exóticas, ya que existe una modificación de las condiciones microclimáticas y la dinámica de las comunidades vegetales que dominan en los ecosistemas montañosos de los Andes (^{Hofstede 2002}, ^{Bustamante et al. 2003}, ^{Keating 2007}, ^{Veldman et al. 2009}, ^{Thomas et al. 2010}, ²⁰¹¹, ^{Carilla et al. 2011}, ^{Raffaele et al. 2016}). Ejemplos claros son la asociación entre una mayor frecuencia de incendios en los Andes argentinos y aumentos poblacionales de las especies exóticas del género Pinus (Raffaele et al. 2016), efectos similares se han encontrado en los Andes bolivianos, donde los incendios han favorecido la llegada y establecimiento de especies forestales como Eucaliptus globulus Labill. y P. radiata y otras especies como Sorghum halepense (L.) Pers. y Cynodon nlemfuensis Vanderyst (Thomas et al. 2010).

En cuanto a los procesos de fragmentación y cambio de uso de suelo se ha observado en los Andes central (Chile) una correlación importante entre el aumento de la fragmentación de los bosques y el aumento en la riqueza de especies herbaceas (^{Rojas et al. 2011}). Resultados similares se han identificado en los Andes centro-sur de Chile, donde los procesos de fragmentación de los bosques andinos han favorecido la expansión poblacional de la especie U. europaeus (^{Altamirano et al. 2016}). Por otro lado, el cambio de uso de suelo en los Andes peruanos ha provocado un cambio vegetacional de paisajes dominados por pastizales de gramíneas nativas a ecosistemas dominados por especies exóticas arbóreas como P. radiata y Pinus patula Schltdl. & Cham (^{Raboin & Posner 2012}).

Diversas actividades humanas, como la agricultura, transporte, turismo y comercio funcionan como vectores de dispersión, permitiendo que zonas alejadas y no perturbadas estén propensas a ser invadidas por especies exóticas (^{Wilson et al. 2009}, ^{Thomas et al. 2009}, ^{Jiménez et al. 2013}, ^{Mardones et al. 2005}, ^{Vásquez et al. 2015}). Estudios han demostrado que existe una correlación entre la llegada y naturalización de especies exóticas con zonas de mayor flujo comercial, principalmente el flujo comercial existente entre Europa con el continente americano (^{Van Kleunen et al. 2015}).

Por otro lado, las actividades turisticas y ganaderas que se realizan anualmente en los ecosistemas Andinos tienen efectos significativos en la remoción de la vegetacion nativa (creación de senderos no señalizados y flujo de ganado) y han funcionado como vectores para propágulos de especies exóticas, además de modificar las condiciones ambientales de los ecosistemas andinos (^{Barros & Pickering 2014}, ^{Hofstede et al. 2002}). Ejemplos de estos procesos han sido documentados para los Andes central en Argentina, donde la creación de senderos y remoción excesiva de vegetación nativa ha facilitado la llegada de especies exóticas como T. officinale, R. acetocella y Trifolium repens L. (Barros & Pickering 2014), mismos resultados han sido documentados para los Andes tropical (Hofstede et al. 2002).

Finalmente, uno de los principales agentes que se han estudiado en relación a la perturbación antrópica de los ecosistemas montañosos de los Andes ha sido la presencia de las carreteras (^{Pauchard et al. 2009}, ²⁰¹⁶, ^{Alexander et al. 2016}). Se ha determinado que la presencia de las carreteras genera cambios en la composición de las especies nativas, producen una fragmentación de los hábitats, provocan cambios en la ecología del suelo, cambios en la hidrología, alteran el microclima e incrementan la disponibilidad de nutrientes y aumentan la presión de propágulos de especies exóticas (^{Lembrechts et al. 2016}). Es por este motivo, que las carreteras han sido utilizadas como parte metodológica importante de varios estudios que buscan comprender los patrones de distribución de especies exóticas en gradientes altitudinales (^{Seipel et al. 2012}, ^{Jiménez et al. 2013}). Algunos ejemplos sobre estos patrones de distribución de especies exóticas en base a la presencia de la carretera son los realizados en Ecuador (^{Sandoya et al. 2017}), Bolivia (^{Fernández-Murillo et al. 2016}), Chile central (^{Haider et al. 2018}), Chile centro-sur (^{Pauchard & Alaback 2004}, Haider et al. 2018, McDougall et al. 2018) y Argentina (Haider et al. 2018, McDougall et al. 2018).

Los patrones de estos análisis han demostrado que la riqueza y abundancia de las especies exóticas siempre es mayor en zonas perturbadas (borde de la carretera) en comparación con las zonas donde la perturbación es menor (áreas adyacentes a la carretera) (^{Seipel et al. 2012}, ^{Jiménez et al. 2013}). Análisis globales (incluidos ecosistemas montañosos de Chile y Argentina) han indicado que la presencia de la carretera modifica los patrones de distribución altitudinales de las especies exóticas, donde parcelas que se encuentran perpendiculares a la carretera presentan una distribución lineal inversa, con una mayor riqueza de especies exóticas en zonas de baja elevación y una disminución gradual de la riqueza a medida que aumenta la altura. Por el contrario, la riqueza de especies exóticas en las parcelas perturbadas (carretera) presentan una distribución unimodal con un máximo de riqueza exóticas en zonas de mediana elevación y una disminución gradual de la riqueza con la altura (^{Haider et al. 2018}).

Cómo determinamos los procesos de perturbación y su relación con la llegada y establecimiento de especies exóticas ha sido uno de los procesos que más se ha estudiado en relación con el proceso de invasión en los ecosistemas andinos (Fig. 4). Sin embargo, aún es necesario evaluar por ejemplo cómo las sinergias de los procesos antrópicos y el cambio climático potenciarán el proceso de invasión, principalmente en zonas de mayor altitud. La creación de modelos híbridos que incluyan tanto variables de cambio climático como variables antrópicas sería imprescindible para evaluar la potencialidad de las especies exóticas a establecerse en zonas de mayor altitud. Metodologías como las realizadas en especies exóticas en África que incluyen variables ambientales e índices de huella humana podrían aplicarse a especies que invaden los ecosistemas de baja elevación en los Andes y evaluar su potencialidad de dispersarse hacia zonas de mayor elevación (^{Terzano et al. 2018}).

IMPACTOS DE LAS ESPECIES EXÓTICAS EN LOS ECOSISTEMAS DE LOS ANDES

El impacto de las especies exóticas en los ecosistemas de los Andes no se ha abordado en profundidad debido a que en la mayoría de los bosques andinos el efecto de las especies exóticas no se ha considerado como un factor de preocupación en relación con la pérdida de biodiversidad (^{Garavito et al. 2012}). Es bajo este contexto que no ha existido una profundización en determinar cuáles son los impactos que presentan estas especies en los ecosistemas andinos. Si bien es escasa la investigación de los impactos, existen estudios que han logrado determinar que la mayoría de los impactos se centran en la reducción de biodiversidad local, cambios en los cursos de agua, reducción de la materia orgánica, impactos en las interacciones bióticas e impactos en los servicios ecosistémicos.

En relación con la reducción de biodiversidad local, se ha determinado que la presencia de la especie herbácea P. clandestinum genera cambios importantes en la composición de especies nativas en turberas andinas de los Andes tropical, lo que ha provocado con el tiempo una homogeneización de biota nativa (^{Garavito et al. 2012}). Además, provoca cambios en el flujo de agua y la escorrentía en las turberas, lo que ha tenido implicancias en el flujo hídrico que alimenta a las zonas urbanas en los Andes tropical (Garavito et al. 2012). Efectos similares se han documentado para la especie P. contorta, la cual genera una reducción de la flora nativa y cambios en las condiciones microclimáticas en gradientes altitudinales del sur de Chile (^{Franzese et al. 2017}). Mismos resultados han sido reportados para las especies invasoras Ligustrum lucidum y Morus sp. en los Andes argentinos, determinando que reducen la humedad del suelo, producen cambios en el ciclaje de nutrientes, además de reducir las tasas de descomposición de hojarasca (^{Aragón et al. 2014}).

Por otro lado, se ha determinado que las plantaciones de especies exóticas que crecen por sobre los 3000-4000 m s.n.m. presentan una tendencia general de reducir el contenido hídrico y disminuir el nivel de materia orgánica (^{Hofstede et al. 2002}). Resultados similares han sido observados en los Andes ecuatorianos, donde la presencia de las especies P. radiata y P. patula ha generado cambios hidrológicos importantes, reduciendo casi un 16% de la prestación de estos servicios a las comunidades locales que habitan estos ecosistemas (^{Balthazar et al. 2015}). En los Andes colombianos se ha determinado que P. radiata también reduce el reclutamiento y regeneración de especies arbóreas nativas de estos bosques montanos (^{Cavelier & Santos 1999}). Así mismo, la presencia de especies del género Pinus que invaden bosques andinos en Argentina ha provocado un cambio en la estructura filogenética de hongos nativos, además de reducir la riqueza de hongos arbusculares de las especies nativas, lo que tiene implicancias directas sobre el establecimiento y crecimiento de las especies nativas (^{Gazol et al. 2016}).

Otros tipos de impactos que han sido documentados son los impactos sobre la riqueza de aves en ecosistemas andinos colombianos invadidos por U. europaeus, donde la dominancia de esta especie reduce la riqueza de especies de arbustos nativos que sirven de alimentos para las especies de aves nativas Turdus fuscater y Colaptes rivolii (^{Amaya-Villarreal & Renjifo 2010}). Finalmente, en estos mismos ecosistemas se ha determinado que la presencia de plantaciones exóticas del género Pinus ha generado un impacto significativo sobre la riqueza y abundan cia de especies de artrópodos, disminuyendo las tasas de descomposición de hojarasca y reducción de la materia orgánica de estos ecosistemas (^{León-Gamboa et al. 2010}).

Queda en evidencia que es necesario potenciar aquella investigación que permita identificar cuáles son los impactos que desencadenan las especies exóticas tanto sobre la biodiversidad local y los servicios ecosistémicos, principalmente de estudios que analicen especies que sean altamente invasivas. Comprender a fondo estos impactos es de suma importancia, tomando en cuenta que los ecosistemas de los Andes prestan una serie de servicios ecosistémicos que pueden ser potencialmente reducidos con una mayor riqueza de especies exóticas en zonas de mayor altitud.