ÁREA DE ESTUDIO

El estudio se sitúa en la ciudad de Santiago, capital de Chile, ubicada en la zona central del país (Figura 1). Santiago alberga >6 millones de habitantes, lo que la posiciona entre las ocho grandes metrópolis de Latinoamérica (^{MacGregor-Fors & Escobar-Ibáñez 2017}). Presenta 3,7 m² de áreas verdes por habitante, valor muy por debajo de los 9 m² por habitante sugeridos por la Organización Mundial de la Salud (^{Reyes Päcke & Figueroa 2010}). El clima es mediterráneo, con lluvias invernales y un periodo seco prolongado en la época estival (^{INE 2018}). La precipitación media anual es de 312,5 mm y la temperatura media anual es de 13,9°C, donde la temperatura máxima se registra en verano (~37°C), y la temperatura mínima en invierno (~ -3°C; ^{INE 2018}). La flora y la fauna de Chile central es diversa y presenta un alto nivel de endemismos debido a su aislamiento geográfico (^{Arroyo et al. 2008}). Sin embargo, el paisaje ha sido fuertemente modificado producto del cambio de uso del suelo. Debido al gran número de endemismos junto a la alta pérdida de la vegetación natural, esta área es un “hotspot” de biodiversidad global: un área prioritaria para acciones de conservación (^{Myers et al. 2010}).

SITIOS DE MUESTREO Y PUNTOS DE CONTEO

Para determinar la zona urbana de la ciudad de Santiago, se consideró el uso “urbano o industrial” en base a un shapefile de usos de suelo del año 2014. Estas áreas comprendieron áreas residenciales, comerciales, industriales y verdes al interior de la ciudad. Este proceso descartó usos de suelo agrícola, pradera, matorral, bosque, humedal y cuerpo de agua. Para evaluar áreas con diferente calidad de hábitat para las aves en la zona urbana, se seleccionaron 118 sitios de muestreo de 1 km² mediante un muestreo aleatorio estratificado. Los estratos fueron definidos de acuerdo a atributos del arbolado urbano (e.g. cuatro estratos de acuerdo al porcentaje de cobertura arbórea en 1 km²), que fueron obtenidos a través de la clasificación de imágenes satelitales de alta resolución (WorldView-2, DigitalGlobe) del año 2014 (datos no publicados). En cada uno de los 118 sitios de muestreo seleccionados en la zona urbana, se establecieron cuatro puntos de conteo. Estos puntos de conteo se localizaron en el árbol/arbusto accesible más cercano a los vértices de un cuadrado de 200 m de lado, asegurando que las áreas de registro de aves no se sobrepongan (Figura 1a-b).

EVALUACIÓN DE AVES

Durante la temporada reproductiva (noviembre 2017 a febrero 2018) se realizaron conteos de aves, donde se registró la abundancia de diferentes especies de aves en cada punto de conteo. Para coincidir con la actividad máxima de las aves, los conteos de aves se realizaron durante la mañana (6:00-11:30 am) y en días con buenas condiciones meteorológicas. En cada punto de conteo, se registraron todas las aves vistas u oídas durante 5 minutos en rangos de 10 m de distancia en una parcela circular de 50 m de radio (^{Bibby et al. 2000}). En todos los puntos de conteo se realizó una repetición (en un día diferente).

CARACTERIZACIÓN DEL HÁBITAT

En cada punto de conteo, se calculó el porcentaje de cobertura de vegetación leñosa en parcelas de 50 m de radio (Figura 1b). Para obtener las coberturas, primero se creó un buffer de 50 m alrededor de cada punto de conteo. Luego, se digitalizó la cobertura de vegetación leñosa dentro de cada parcela circular mediante fotointerpretación de imágenes satelitales de alta resolución (WorldView, DigitalGlobe, en ArcGIS). En base a los polígonos digitalizados, se calculó el porcentaje de cobertura de vegetación leñosa por parcela (50 m de radio) en ArcGIS.

Para considerar variables a una escala con mayor nivel de detalle, se registraron variables del microhábitat en cada punto de conteo utilizando parcelas de 11 m de radio (Figura 1b). En cada parcela circular se estimó visualmente, en terreno, el porcentaje de cobertura del estrato herbáceo, arbustivo, arbóreo, de superficies impermeables y de edificaciones (^{Varela 2003}). Parcelas de este tamaño han permitido caracterizar el microhábitat en la ciudad (e.g. ^{Varela 2003}; ^{Hernández & Villaseñor 2018}).

ANÁLISIS DE DATOS

Previo al análisis estadístico, se exploraron los datos obtenidos. Para cada especie de ave, se graficó su frecuencia de acuerdo a la distancia al observador (0 a 50 m), lo que reveló la dificultad para detectar aves a distancias mayores de 30 m. Por lo tanto, sólo se utilizaron los datos de abundancia hasta 30 m de radio. Este método fue considerado más apropiado que intentar corregir la abundancia de cada especie por detección imperfecta (e.g. ^{Welsh et al. 2013}).

Para evaluar la influencia de las variables del hábitat sobre la abundancia de diferentes especies de aves, sólo se consideraron aquellas especies que presentaron al menos 50 registros y se observaron en al menos el 10% de los puntos de conteo. Previo a ajustar los modelos, se exploraron las relaciones entre variables y se graficó cada variable respuesta (abundancia de especies de aves) en relación a las variables independientes (variables del hábitat), para observar tendencias y posibles anomalías en los datos.

Para el análisis estadístico, la abundancia de cada especie de ave fue agregada por punto de conteo (i.e. suma de registros del primer conteo y su repetición). Se ajustaron Modelos Lineales Generalizados (log link) que describieron la abundancia de un ave en función de las diferentes variables del hábitat. En todos los modelos se incluyó el logaritmo natural del número de conteos como un “offset”, lo que permite considerar diferencias en el esfuerzo de muestreo (en algunos puntos de conteo no fue posible realizar la repetición).

Para las especies con más de 150 registros, los modelos incluyeron todas las variables del hábitat como variables predictivas (seis), además del efecto cuadrático de una variable cuando hubo evidencia de una relación no lineal (Apéndice). Los modelos se ajustaron con distribución de Poisson y con distribución binomial negativa. Ambas distribuciones se utilizan para analizar datos de conteo, donde la última permite captar variación adicional a Poisson (^{Bolker et al. 2009}). Para evitar usar demasiados parámetros en los modelos de aves que presentaron entre 50 a 150 registros, se ajustaron modelos con distintas combinaciones de variables predictivas, permitiendo un máximo de tres variables predictivas por modelo. En estos modelos se utilizó una distribución binomial negativa, ya que presentó un mejor ajuste que Poisson. Para evaluar multicolinealidad, se calculó el valor de inflación de la varianza.

Luego, se seleccionaron los mejores modelos para cada especie de ave. Para las especies con más de 150 registros, se usó el Criterio de Información de Akaike (AIC) (^{Burnham & Anderson 2002}). Para las especies con menos de 150 registros, se utilizó el Criterio de Información de Akaike corregido para muestras pequeñas (AICc) con el paquete MuMIn (^{Barton 2019}). Finalmente, se exploraron los residuos de los mejores modelos (menor valor de AIC o AICc) para evaluar el ajuste del modelo. Los mejores modelos fueron interpretados y sus intervalos de confianza al 95% fueron estimados y graficados. Todos los análisis fueron realizados en R 3.5.3 (^{R Core Team 2019}).

Figura 1 (a) Área de estudio en Santiago, Chile, donde se distribuyeron 472 puntos de conteo asociados a 118 sitios de muestreo de 1 km2 en la zona urbana de la ciudad. (b) En cada sitio de muestreo, se establecieron cuatro puntos de conteo, uno en cada vértice de un cuadrado de 200 m de lado ubicado en el centro del sitio de muestreo. Cada punto de conteo, es el centro de las parcelas para el registro de variables del microhábitat (11 m de radio), y para el registro de aves y de la vegetación leñosa (50 m de radio). / (a) Study area located in Santiago, Chile, where 472 count points were distributed associated to 118 sampling sites (1 km2) in the urban area of the city. (b) At each sampling site, four count points were established, one at each vertex of a square (200 m side length) located in the ling site. Each count point is the plot center for recording microhabitat variables (11 m radius) and for recording birds and woody vegetation (50 m radius). 

VARIABLES DEL HÁBITAT

La cobertura de vegetación leñosa en las parcelas de 50 m de radio presentó una media de 15,67% ± 0,37 (media ± EE). El microhábitat (parcela de 11 m de radio) fue dominado por superficies impermeables (54,4% ± 0,99), seguido por el estrato arbóreo (24,72% ± 0,85), edificaciones (14,27± 0,71), herbáceo (11,16% ± 0,7) y arbustivo (3,59% ± 0,25) (Tabla 2). Estos porcentajes no deben ser considerados como promedio para la ciudad ya que nuestro diseño experimental establece el centro del punto de conteo asociado un árbol/arbusto. Por lo tanto, el promedio de cobertura arbórea y/o arbustiva en nuestros puntos sería mayor al promedio de la cobertura arbórea y/o arbustiva en la ciudad. Esta diferencia sería mayor a nivel de microhábitat.

MEJORES MODELOS

Seis especies nativas y dos especies exóticas presentaron al menos 50 registros y se observaron en al menos el 10% de los puntos de conteo (Tabla 3). De acuerdo a los mejores modelos (identificados por AIC o AICc), la abundancia de estas especies de aves fue mejor modelada con distribución binomial negativa que con Poisson (Apéndice). No hubo evidencia de problemas de multicolinealidad, ya que el factor de inflación de la varianza fue <2, exceptuando aquellos modelos donde se utilizó tanto la variable original como su efecto cuadrático.

INFLUENCIA DEL HÁBITAT SOBRE AVES NATIVAS

La cobertura de vegetación leñosa en parcelas de 50 m de radio fue la única variable predictiva que presentó un efecto estadísticamente significativo sobre todas las especies de aves nativas (Tabla 3). A medida que la cobertura de vegetación leñosa en parcelas de 50 m aumentó, incrementó la abundancia de la tórtola, fío-fío, chercán, zorzal, chincol y mirlo en los puntos de conteo (Figura 2a-f). Sin embargo, su efecto no fue lineal sobre las cuatro primeras especies: sus abundancias incrementaron con el aumento de la cobertura de vegetación leñosa hasta que ésta alcanzó un 20-30% (Tabla 3, Figura 2a-d).

La vegetación a nivel del microhábitat (parcela de 11 m de radio) también presentó efectos sobre las especies nativas. El aumento de la cobertura arbustiva se asoció a una mayor abundancia del zorzal, chincol y fío-fío en los puntos de conteo (Tabla 3, Figura 2). En el caso de la abundancia del mirlo, la cobertura arbórea en el microhábitat exhibió un efecto negativo (Figura 2f). Respecto a las coberturas no vegetales, un aumento en la cobertura de superficies impermeables se asoció a una menor abundancia del zorzal (Figura 2d), mientras que el aumento de la superficie cubierta por edificaciones se asoció a una menor abundancia de la tórtola (Figura 2a).

INFLUENCIA DEL HÁBITAT SOBRE AVES EXÓTICAS

Opuesto a los resultados en especies nativas, la abundancia de especies exóticas (paloma, gorrión) por punto de conteo fue más baja a mayor cobertura de vegetación leñosa (Tabla 3). Además, el aumento de la cobertura arbustiva en el microhábitat se asoció a una menor abundancia del gorrión y la paloma (Figura 2g-h); mientras que una mayor cobertura de superficies impermeables se asoció a una mayor abundancia del gorrión - aunque el efecto no fue lineal (Figura 2h).

Tabla 1 Abundancia promedio (y error estándar) por conteo (30 m de radio) de 35 especies de aves registradas en la ciudad de Santiago. (*) Especies registradas a más de 30 m del observador. / Average abundance (and standard error) per count (30 m radius) of 35 bird species recorded in Santiago city. (*) Species recorded at distances larger than 30 m from the observer. 

Tabla 2 Rango, promedio y error estándar de las variables de hábitat. / Average, range and standard error of habitat variables. 

Figura 2 Abundancia estimada de ocho especies de aves según variables de hábitat en el mejor Modelo Lineal Generalizado. Abundancia estimada por punto de conteo (30 m de radio) para (a) tórtola (Zenaida auriculata), (b) fío-fío (Elaenia albiceps), (c) chercán (Troglodytes aedon), (d) zorzal (Turdus falcklandii), (e) chincol (Zonotrichia capensis), (f) mirlo (Molothrus bonariensis), (g) paloma (Columba livia), (h) gorrión (Passer domesticus). Áreas sombreadas representan intervalos de confianza al 95%. / Predicted abundance for eight bird species according to habitat variables in the best Generalized Linear Model. Predicted abundance per count point (30 m radius) for (a) Zenaida auriculata, (b) Elaenia albiceps, (c) Troglodytes aedon, (d) Turdus falcklandii, (e) Zonotrichia capensis, (f) Molothrus bonariensis, (g) Columba livia, (h) Passer domesticus. Shaded areas represent 95% confidence intervals. 

Tabla 3 Mejores Modelos Lineales Generalizados (log link) predictivos de la abundancia de ocho especies de aves registradas en Santiago, Chile. Para cada modelo, se señala: AIC= Criterio de información de Akaike, ΔAIC = diferencia entre el AIC del modelo y el AIC del mejor modelo (AIC más bajo), K = número de parámetros, y coeficientes (log link) de las variables predictivas y su significancia estadística. †Para el chercán y el mirlo AIC y ΔAIC corresponden a AICc y ΔAICc. Veg. leñosa2 e Impermeable2 corresponden a las variables al cuadrado / Top-ranked Generalized Linear Models (log link) for the abundance of eight bird species recorded in Santiago, Chile. For each model, it is shown: AIC = Akaike´s Information Criterion, ΔAIC = difference between the AIC of the current model and the AIC in the best model (lowest AIC), K = number of parameters, and coefficients (log link) of predictive variables and their statistical significance. † For House wren and Shiny cowbird AIC and ΔAIC correspond to AICc and ΔAICc. 

Abundancia de aves y el hábitat urbano: Benito, J.F., et al.

AVES NATIVAS

La cobertura de vegetación leñosa promueve una mayor abundancia de aves nativas en Santiago. Este patrón es común en ciudades, donde áreas bien vegetadas presentan una alta riqueza y abundancia de aves (^{MacGregor-Fors & Schondube 2011}). En Santiago, estudios en áreas verdes han reportado la importancia de la vegetación leñosa sobre la abundancia de aves nativas (e.g. ^{Mella & Loutit 2007}). La vegetación leñosa puede influir de manera positiva sobre diferentes especies de aves nativas, ya que ellas utilizan árboles y arbustos para nidificar, alimentarse y/o buscar refugio (^{Díaz & Armesto 2003}; ^{Mella & Loutit 2007}).

Sin embargo, la vegetación leñosa presentó valores umbrales sobre los cuales la abundancia de algunas especies nativas comenzaría a disminuir: la abundancia de la tórtola (Zenaida auriculata), el fío-fío (Elaenia albiceps), el chercán (Troglodytes aedon) y el zorzal (Turdus falcklandii) aumentó en los puntos de conteo con el aumento de la cobertura de vegetación leñosa hasta que ésta alcanzó un 20-30%. Una posible explicación para este patrón es que una cobertura mayor a 20-30% de vegetación leñosa atraería a una mayor variedad de aves que utilizan árboles y arbustos, aumentando la diversidad y limitando la dominancia de aves comunes del ambiente urbano (^{McKinney 2006}). Además, una alta cobertura de vegetación leñosa podría limitar la abundancia de aves nativas de ambientes mixtos o abiertos. Por ejemplo, el zorzal necesita árboles y arbustos para refugiarse y nidificar (^{Mella & Loutit 2007}), pero usualmente se le observa forrajeando en praderas de herbáceas (^{Díaz & Armesto 2003}); mientras que la tórtola frecuentemente forrajea en áreas abiertas, con suelo desnudo (^{Leveau & Leveau 2004}).

A escala del microhábitat, el fío-fío, el zorzal y el chincol (Zonotrichia capensis) fueron más abundantes a mayor cobertura arbustiva en los puntos de conteo. Contrario a lo esperado, no encontramos un efecto positivo de la cobertura arbustiva sobre la abundancia del chercán, especie que prefiere conglomerados de arbustos para forrajear (^{Altamirano et al. 2012}). Esto sugiere que una parcela de 11 m de radio no proveería una buena representación del microhábitat para el chercán, siendo necesaria una parcela de mayor tamaño. La abundancia del mirlo fue más baja a mayor cobertura arbórea en el microhábitat, reflejando su hábito de alimentarse en praderas (^{Martínez & González 2017}).

Una mayor cobertura de superficies impermeables y edificaciones influyó negativamente sobre la abundancia del zorzal y la tórtola, respectivamente. Superficies impermeables y edificaciones compiten con otras coberturas del suelo, afectando a especies que se alimentan en prados, como el zorzal, y en suelos desnudos, como la tórtola. Un desarrollo urbano donde dominan las superficies impermeables y edificaciones afectaría a diferentes especies locales, disminuyendo la riqueza y abundancia de aves nativas (e.g. ^{Silva et al. 2015}, ^{Amaya-Espinel et al. 2019}).

AVES EXÓTICAS

A diferencia de las especies nativas, la abundancia de especies exóticas disminuyó con el aumento de la vegetación. La abundancia de la paloma (Columba livia) y el gorrión (Passer domesticus) fue mayor en puntos de conteo con baja cobertura de vegetación leñosa y/o arbustiva. Estas especies se beneficiarían de una menor cobertura vegetal en áreas urbanas, porque reflejaría el aumento de la superficie construida. Además, la abundancia del gorrión en puntos de conteo fue más alta cuando la cobertura de superficies impermeables alcanzó ~40%. Estas aves son generalistas, omnívoras y sinantrópicas, pueden alimentarse de desechos humanos y tienden a nidificar, refugiarse y posarse en edificaciones e infraestructura urbana (^{Chamberlain et al. 2009}; ^{Leveau & Leveau 2016}).

DIVERSIDAD DE ESPECIES

Registramos una riqueza total de 35 especies de aves en la ciudad de Santiago durante la temporada estival. Este valor es superior al registrado en Santiago por estudios que se han enfocado en parques y plazas (e.g. ^{Estades 1995} [17 especies]; ^{Celis-Diez et al. 2017} [22]; Amaya-Espinel [28]; ^{Urquiza & Mella 2002} [31]); pero menor al reportado por trabajos que han evaluado cementerios-parque (^{Villaseñor & Escobar 2019} [42]), incluido áreas periurbanas (^{Muñoz et al. 2018} [39]) y rurales (^{Díaz & Armesto 2003} [42]). Respecto a los estudios que han considerado las diferentes comunas que conforman la ciudad de Santiago, registramos una mayor riqueza de especies que ^{Varela (2003}) [28] resultado de un mayor esfuerzo de muestreo en nuestro estudio; pero una menor riqueza que ^{Gutiérrez-Tapia et al. (2018}) [46], quienes utilizaron ocho años de registros de aves en eBird. Debido a que nuestro estudio sólo comprendió la época estival, una mayor riqueza de especies se reportará al incluir evaluaciones durante la temporada no reproductiva (otoño e invierno). En la temporada no reproductiva, diferentes especies de aves migran e ingresan a la ciudad de Santiago, como el picaflor chico (Sephanoides sephaniodes), la dormilona tontito (Muscisaxicola macloviana), la viudita (Colorhamphus parvirostris), entre otras (^{Villaseñor & Escobar 2019}).

Las especies más abundantes fueron el gorrión y la paloma, ambas exóticas. La dominancia de estas especies es común en ambientes urbanos (^{Marzluff et al. 2001}, ^{Silva et al. 2015}). Las aves nativas más abundantes (e.g. zorzal, chincol, tórtola, mirlo) corresponden a especies mayoritariamente generalistas, que habitan en ambientes urbanos y comunes en otras ciudades de Chile (e.g. Concepción, ^{Soto 2014}; Valdivia, ^{Silva et al. 2015}) y América Latina (e.g. Argentina, ^{Juri & Chani 2009}; Perú, ^{Luque et al. 2018}). El ensamble de aves nativas fue dominado por especies del matorral esclerófilo, siendo escasos los registros de especies nativas especialistas de hábitat o que prefieren áreas más boscosas. Las aves rapaces también presentaron una baja abundancia (Tabla 1) debido a que son depredadores tope y la expansión urbana afectaría a diferentes especies (^{Alvarado et al. 2015}). Sin embargo, el tiuque (Milvago chimango) es un ave rapaz común en la ciudad. El tiuque es un omnívoro facultativo que consume alimentos disponibles en el ambiente (^{Tobar et al. 2014}), incluyendo deshechos humanos (^{Alvarado et al. 2015}).

A pesar del gran esfuerzo de muestreo, sólo registramos una especie endémica: la perdiz chilena (Nothoprocta perdicaria); y una cuasi endémica: la tenca (Mimus thenca). La actual matriz urbana sería inhóspita para otras aves endémicas de la zona mediterránea de Chile central, como el tapaculo (Scelorchilus albicollis), la turca (Pteroptochos megapodius), el churrín del norte (Scytalopus fuscus) y el canastero (Pseudasthenes humicola). La carencia de registros de aves endémicas señala que la urbanización es una amenaza para las especies endémicas de este “hotspot” de biodiversidad.

RECOMENDACIONES PARA EL MANEJO DEL HÁBITAT URBANO

El manejo del hábitat urbano es clave para la conservación de la biodiversidad en ciudades (^{Aronson et al. 2017}). Nuestros resultados demuestran la importancia de la vegetación leñosa (árboles y arbustos) en la ciudad para mantener una alta abundancia de aves nativas y limitar la abundancia de especies exóticas (paloma y gorrión). Por lo tanto, para contribuir a la conservación de aves nativas, es recomendable: (1) mantener árboles y arbustos existentes, y (2) aumentar árboles y arbustos en áreas de baja cobertura.

(1) Mantener la cobertura de árboles y arbustos existentes. Medidas de mitigación de proyectos inmobiliarios que involucren el reemplazo de árboles adultos por árboles juveniles, no compensarían la pérdida de servicios ecosistémicos brindados por los árboles añosos (^{Stagoll et al. 2012}, ^{Morelli et al. 2017}). Árboles añosos promoverían una mayor cantidad de aves nidificantes (^{Altamirano et al. 2012}), mayor riqueza y abundancia de aves, y mayor riqueza de especies asociadas a bosques (^{Stagoll et al. 2012}). Por lo tanto, proyectos inmobiliarios deberían considerar mantener el mayor número posible de árboles existentes e incorporarlos a las áreas verdes o vegetación vial proyectadas. Si árboles adultos serán eliminados, se debería explorar la factibilidad de su rescate y traslado a áreas de baja cobertura en la ciudad.

La poda también es una medida de manejo importante, ya que cuando es excesiva y masiva, disminuye notablemente la cobertura arbórea y arbustiva afectando la oferta de recursos (e.g. alimento, refugio). Si se realiza durante la época reproductiva puede afectar el éxito reproductivo de las aves (e.g. la exposición de nidos aumentaría el riesgo de depredación). Es recomendable que la poda se realice durante el invierno, que no elimine más de un cuarto del área foliar de las plantas leñosas, y se focalice sobre las partes problemáticas (e.g. ramas peligrosas o que dificulten la visión) (^{Purcell 2015}).

(2) Aumentar árboles y arbustos en áreas de baja cobertura. Vecindarios con baja cobertura vegetal deberían ser prioridad en programas de arborización. En Santiago, la distribución de las áreas verdes y del arbolado urbano presenta una evidente inequidad. Debido a que la abundancia de aves se asocia a la cobertura vegetal, áreas de menores ingresos no sólo presentarían menor superficie de áreas verdes y cobertura del arbolado urbano (^{Reyes Päcke & Figueroa 2010}, ^{Hernández & Villaseñor 2018}), sino también una menor abundancia de aves nativas, acentuando la inequidad en el acceso a la naturaleza en la ciudad.

Finalmente, debido a la importancia del “hotspot” de Chile central para la biodiversidad global, es necesario fomentar la investigación y el desarrollo de una silvicultura urbana basada en plantas nativas adaptadas a las condiciones locales, junto con evitar la pérdida de la vegetación natural.